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Denis Villeneuve a fait ses études secondaires au Séminaire Saint-Joseph de Trois-Rivières, ses études collégiales en sciences de la nature au Cégep de Trois-Rivières, puis ses études universitaires en cinéma à l'Université du Québec à Montréal.
En 1990-1991, il remporte la Course Europe-Asie grâce à ses reportages audacieux. Produit et diffusé par la télévision de Radio-Canada, le concours réserve à son gagnant un billet pour réaliser un film avec l'Office national du film du Canada (ONF).
Après avoir accompagné Pierre Perrault dans le Grand Nord canadien pour son tout dernier film, Cornouailles, Villeneuve réalise son premier film professionnel avec l'ONF, sur un thème imposé fourni par l'Agence canadienne de développement international : le multiculturalisme. Tourné en Jamaïque, REW FFWD raconte l'histoire d'un photographe retenu par une panne d'auto dans un ghetto réputé dangereux ; il finit par surmonter ses peurs et entre en contact avec la population locale. Puis, au cours de ces années, Villeneuve tourne des vidéoclips, notamment avec Daniel Bélanger, le Cirque du Soleil et Beau Dommage, dont plusieurs sont primés.
Dans le film Zigrail d’André Turpin, sorti en 1995, Denis Villeneuve interprète son propre rôle.
En 1996, il scénarise et réalise un des segments du film collectif Cosmos, sélectionné à la Quinzaine des réalisateurs au Festival de Cannes 1997 et récipiendaire du prix international des cinémas d’art et d’essai.
En 1998, il signe le scénario et la réalisation de son premier long métrage, Un 32 août sur Terre, présenté dans plus de trente-cinq festivals internationaux. Le film fait notamment partie des sélections officielles de Cannes, Telluride, Toronto et du FNC, et remporte le Bayard d’or du meilleur film au Festival international du film francophone de Namur. Un 32 août sur Terre est aussi retenu pour représenter le Canada aux Oscars 1999 dans la catégorie du « Meilleur film en langue étrangère », puis est distribué dans plusieurs pays européens.
En 2000, il écrit et réalise son deuxième long métrage, Maelström, sélectionné par une quarantaine de festivals, dont le Festival du film de Sundance et le Festival international du film de Toronto. Le film récolte plus de vingt-cinq prix à travers le monde, parmi lesquels le Prix de la Critique Internationale (FISPRECI) au Festival de Berlin, le Prix SACD pour le meilleur scénario, ainsi que le prix Génie du meilleur film de l’année à Toronto en 2001. Maelström représente à son tour le Canada aux Oscars 2001, puis est distribué en Europe, aux États-Unis et au Japon.
Après seulement deux longs métrages, Denis Villeneuve s'impose comme un esthète du nouveau cinéma d’auteur international.
Il a réalisé un court métrage de fiction intitulé Next Floor qui, après avoir été présenté lors de la Semaine de la critique au Festival de Cannes en mai 2008, a remporté le Grand Prix Canal+ du meilleur court métrage. Il a également récolté le prix Jutra 2009 du meilleur court / moyen métrage et plus d'une cinquantaine de prix internationaux.
Il confirme en signant le long-métrage Polytechnique, portant sur la tuerie de l'École Polytechnique de Montréal, qui sort sur les écrans québécois en février 2009 et est présenté lors de la Quinzaine des réalisateurs du {{62e}} Festival de Cannes.
L'année suivante, il dévoile Incendies, l’adaptation cinématographique de la pièce à succès de Wajdi Mouawad, dont la première a eu lieu à la Mostra de Venise. Le film est nommé aux Oscars 2011 dans la catégorie du « meilleur film en langue étrangère ». Il a remporté huit prix Génie et neuf prix Jutra, notamment ceux du meilleur film et de la meilleure réalisation. Incendies est considéré par le New York Times comme un des 10 meilleurs films de 2011 .
L'année 2013 marque son arrivée sur le marché hollywoodien : il est derrière les thrillers psychologiques Prisoners, puis Enemy (bien que ce dernier ait été tourné avant le premier, déjà avec Jake Gyllenhaal). Les deux longs-métrages sont présentés au Festival international du film de Toronto 2013, et sont acclamés par la critique.
En février 2015, Alcon Entertainement annonce que Villeneuve va réaliser la suite de Blade Runner. Harrison Ford reprendra son rôle et l'action se situera plusieurs décennies après l'original. Ridley Scott produira le film pour la 20th Century Fox. En septembre 2015, Ryan Gosling, qui a été longtemps en négociations, confirme qu'il jouera aux côtés d'Harrison Ford.
Lors du Festival de Cannes 2015, son thriller d'action Sicario, réunissant Emily Blunt, Josh Brolin et Benicio del Toro est en compétition pour la Palme d'or. Parmi les membres du jury, on retrouve l'ami de Villeneuve, le réalisateur Xavier Dolan, ainsi que l'acteur Jake Gyllenhaal. Peu de temps après, il débute le tournage de son film suivant, Story of Your Life, adapté d'une nouvelle de science-fiction de Ted Chiang, avec Amy Adams et Jeremy Renner dans les rôles principaux.