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John Irving est né à Exeter (New Hampshire), dans des circonstances qui ont depuis alimenté les thèmes et l'action de plusieurs de ses romans : sa mère Helen, une descendante des Winslow, l'une des plus anciennes et plus distinguées familles de Nouvelle-Angleterre, l'a mis au monde hors des liens du mariage, en refusant de dévoiler l'identité du père de l'enfant. Helen Winslow s'est plus tard mariée avec Colin F. Irving, professeur à la prestigieuse Phillips Exeter Academy. John Winslow devint alors John Irving, prenant le nom de son père adoptif. Jusqu'au milieu du {{s-}}, il ne chercha jamais à découvrir l'identité de son père biologique : « J'avais déjà un père », disait-il. Il apprit beaucoup plus tard, à 60 ans, le nom de son géniteur, John Blunt Sr., alors que celui-ci était déjà mort. Le fait de n'avoir pas connu son père a été à l’origine de l'un de ses romans, Je te retrouverai, et a marqué beaucoup de ses œuvres, les femmes y élevant souvent leurs enfants seules. Étant né durant la seconde guerre mondiale, les blessés de guerre sont souvent présents dans ses livres comme en témoigne L'Œuvre de Dieu, la part du Diable.
John Irving fit ses études à Exeter, où il fut un étudiant médiocre, à cause d'une dyslexie alors non diagnostiquée, mais un lutteur exceptionnel. L'émancipation des femmes, la lutte et la vie universitaire en Nouvelle-Angleterre occupent une place importante dans ses romans, en particulier dans Le Monde selon Garp et Une Prière pour Owen. Le cadre principal de ces deux romans est celui de la Phillips Exeter Academy.
Pendant ses études à Exeter, John Irving fut conseillé par Frederick Buechner, romancier et célèbre théologien presbytérien et George Bennett, professeur de littérature, qui plus tard l’aidèrent à accéder au Iowa Writers' Workshop (Atelier des écrivains de l'Iowa), le plus prestigieux des programmes de diplômés en littérature américains, à l'époque le seul du genre. John Irving étudia brièvement à l'Université de Pittsburgh et obtint finalement son diplôme de l'Université du New Hampshire. Dans l’Iowa, John Irving étudia au côté des futurs romanciers Gail Godwin, John Casey, and Donald Hendrie, Jr., entre autres. Il fut alors conseillé par Kurt Vonnegut, Jr..
En 1963, il obtient une bourse pour aller étudier à l’étranger et c’est à Vienne en Autriche que John Irving rencontra sa première femme Shyla Leary, étudiante en histoire de l’art. Ils se marièrent après que Shyla fut tombée enceinte et eurent finalement 2 garçons, Colin (1965) et Brendam (1969), avant de divorcer au milieu des années 1980. John Irving se remarie alors avec son agent Janet Turnbull, avec laquelle il aura un troisième fils, Everett.
La carrière de John Irving démarra à l’âge de 26 ans avec la publication de son premier roman, Liberté pour les ours !. Le livre fut relativement bien accueilli par la critique mais ne fut pas un succès d’édition. Ses deuxième et troisième romans L'Épopée du buveur d'eau et Un Mariage poids moyen furent accueillis de la même manière. Frustré par le manque de promotion de ses romans assuré par sa première maison d’édition Random House, il choisit d’offrir son quatrième roman Le Monde selon Garp, partiellement autobiographique, (1978) à Dutton Books qui lui promet un effort marketing plus important. Le roman fut un best-seller international et un phénomène culturel. Il fut plus tard porté à l’écran par George Roy Hill dans un film mettant en scène Robin Williams dans le rôle de Garp et Glenn Close dans celui de sa mère. John Irving y fait une brève apparition lors de l’un des matchs de lutte universitaire de Garp.
Garp transforma John Irving, obscur écrivain universitaire, en un romancier connu de tous, garantissant un best-seller pour toutes ses publications ultérieures. Garp fut suivi de L'hôtel New Hampshire (1981) qui fut relativement mal accueilli par la critique. Comme pour Garp, un film en fut rapidement adapté, réalisé par Tony Richardson avec à l’affiche Jodie Foster, Rob Lowe, et Beau Bridges.
En 1985, il publia L'Œuvre de Dieu, la part du Diable, une épopée surprenante, centrée sur un orphelinat du Maine. Le roman explore sans détour le sujet controversé de l’avortement et est certainement le meilleur exemple de l’influence de Charles Dickens sur l’œuvre de John Irving. Il poursuit en 1989 avec Une Prière pour Owen, une autre épopée d’une famille de la Nouvelle-Angleterre autour du thème de la dévotion. Encore une fois, l’action prend place dans un pensionnat de Nouvelle-Angleterre, John Irving puisant son inspiration pour ses personnages dans ses influences habituelles, notamment Le Tambour de Günter Grass, La Lettre écarlate de Nathaniel Hawthorne, et dans l’œuvre de Dickens. Pour la première fois, John Irving s’intéresse aux conséquences de la Guerre du Viêt Nam – particulièrement à la conscription, John Irving ayant échappé à l’appel pour le Viêt Nam à la suite de la naissance de son premier fils. Owen Meany devient la meilleure vente de John Irving depuis Garp, et est aujourd’hui fréquemment présent dans les listes de lecture des étudiants américains.
John Irving revient chez Random House pour son livre suivant Un enfant de la balle (1994). Sans doute son livre le plus compliqué et difficile, qui lui vaut le rejet de la critique mais un nouveau succès d’édition, comme le sera La Quatrième Main publié en 2001. Entre ces deux romans, Une veuve de papier (1998) sera beaucoup mieux accueilli par la critique. Son roman Until I Find You a été publié en juillet 2005. Il a été traduit en français sous le titre Je te retrouverai.
En juin 2005, The New York Times publia un article qui révèle que son dernier roman contient deux éléments de sa vie personnelle qu’il n’avait pas révélés jusque là : un abus sexuel, commis à l’âge de 11 ans par une femme plus âgée, et l’arrivée récente dans sa vie de son père biologique.
En 1999, après presque dix ans d’écriture, le scénario de John Irving pour L'Œuvre de Dieu, la part du Diable aboutit à un film réalisé par Lasse Hallström et mettant en scène Michael Caine, Tobey Maguire, Charlize Theron, et Delroy Lindo. John Irving y fait également une apparition dans le rôle d’un chef de gare. En 2004, Une veuve de papier a été porté à l’écran sous le nom Lignes de vie (The Door in the Floor), avec Jeff Bridges et Kim Basinger.
La publication du Monde selon Garp ayant assuré sa fortune personnelle, John Irving a pu se concentrer uniquement à l’écriture de ses fictions comme à une vocation, acceptant de temps à autre des postes d’enseignement et de lutteur à travers l’équipe universitaire de son fils. En plus de ses romans, il a également publié Trying to Save Piggy Sneed (1993), un recueil comprenant une brève biographie et quelques nouvelles non publiées, Mon cinéma (2003), son compte-rendu du long processus menant à l’élaboration du scénario de L'Œuvre de Dieu, la Part du Diable et enfin Le Bruit de quelqu'un qui essaie de ne pas faire de bruit (2004), un livre illustré pour enfants.
En 2009, il publie Dernière nuit à Twisted River. Il y raconte l'histoire d'une relation entre un père et son fils tout au long de plus d'un demi siècle de vie, une vue émaillée par les tourments, l'aventure, et la violence.
En 2012, il publie À moi seul bien des personnages, roman sur l'identité sexuelle.
Aujourd’hui, il partage son temps entre ses résidences dans le Vermont, à Toronto, et New York.