Christophe Honoré grandit dans les Côtes-d'Armor, dans la ville de Rostrenen. Son père meurt en 1985 alors qu'il n'a que 15 ans{{,}}. Il suit des études de lettres à l'université Rennes 2 et fait une école de cinéma à Rennes.
En 1995, il s'installe à Paris, et devient chroniqueur pour plusieurs revues, dont les Cahiers du cinéma. Il publie notamment en 1998 « Triste moralité du cinéma français », un texte polémique sur le cinéma français, dans lequel il attaque notamment le film de Robert Guédiguian Marius et Jeannette et le film d'Anne Fontaine Nettoyage à sec qu'il trouve moralisateurs. Honoré écrit : {{citation}} Le texte fait scandale et suscite notamment l'indignation de Robert Guédiguian et de l'Agence pour le cinéma indépendant et sa diffusion, mais Serge Toubiana, alors directeur de la rédaction des Cahiers du cinéma, considère que la critique d'Honoré est légitime.
Il crée sa première pièce de théâtre, Les Débutantes, au Festival Off d’Avignon en 1998, pièce diffusée par la suite sur France Culture en octobre 2003.
En 2004, sort son film Ma mère, adapté du roman du même nom de Georges Bataille, dont il confie les deux rôles principaux à Isabelle Huppert et Louis Garrel. Le film rassemble 125000 spectateurs en Europe dont 90000 en France. Honoré lui-même dit que cette adaptation était une impasse et qu'il n'a trouvé sa manière personnelle de faire du cinéma qu'avec son film suivant Dans Paris.
En 2005, il revient, invité officiellement au Festival d'Avignon, avec une nouvelle pièce, Dionysos impuissant, adaptation contemporaine des Bacchantes d'Euripide avec Louis Garrel dans le rôle de Dionysos et Joana Preiss dans le rôle de Sémélé.
Dans Paris (2006) rassemble 220000 spectateurs en Europe dont 195000 en France.
En 2008, il met en scène Angelo, tyran de Padoue de Victor Hugo. Le spectacle est créé au Festival d'Avignon, puis repris en tournée. Clotilde Hesme, Emmanuelle Devos, Marcial Di Fonzo Bo font entre autres partie de la distribution. Il devient artiste associé au CDDB-Théâtre de Lorient.
Après avoir réalisé, en deux ans, Dans Paris et Les Chansons d'amour, Christophe Honoré commence en janvier 2008 le tournage de La Belle Personne une version contemporaine de la Princesse de Clèves pour Arte, diffusée en septembre 2008 avant de sortir quelques jours plus tard au cinéma. Il a eu envie de réaliser ce film en réaction à des propos de Nicolas Sarkozy, alors président de la République française, déconsidérant cet ouvrage.
En 2009, il monte Angelo, tyran de Padoue de Victor Hugo au festival d'Avignon. Il réalise Non ma fille tu n'iras pas danser, avec Chiara Mastroianni dans le rôle principal.
Le 24 août 2011, sort Les Bien-Aimés qui est sélectionné comme film de clôture du 64{{e}} Festival de Cannes. En janvier 2012, il préside le jury de la {{24e}} édition du Festival Premiers Plans d'Angers.
Pour le festival d'Avignon 2012 en coproduction avec le Théâtre national de la Colline, il écrit et met en scène Nouveau Roman, une pièce de théâtre sur les écrivains du Nouveau Roman avec pour interprètes principaux Anaïs Demoustier, Ludivine Sagnier, Brigitte Catillon, Annie Mercier et Julien Honoré. La même année, il écrit deux pièces de théâtre, Un jeune se tue, mis en scène au festival d'Avignon par les élèves de l'école de la Comédie de Saint-Étienne et La Faculté, également mis en scène au festival d'Avignon par Éric Vigner.
En mai 2013, il commence le tournage d'une adaptation cinématographique des Métamorphoses d'Ovide.