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Kirsten Caroline Dunst est née à Point Pleasant dans le New Jersey. Son père, Klaus, de nationalité allemande, était cadre dans le milieu médical et sa mère Inez, de nationalité suédoise, était artiste-peintre, après avoir été hôtesse de l'air ; elle possédait une galerie d'art. Kirsten a un frère, Christian, né en 1986, qui est aujourd'hui médecin. En 1989, sa mère a quitté la côte est pour aller s'installer avec ses deux enfants à Los Angeles (ses parents ont divorcé en 1995).
Kirsten Dunst a commencé sa carrière à l'âge de 3 ans en apparaissant dans des spots publicitaires pour la télévision, avant de devenir mannequin pour les agences Ford Models et Elite Model Management. À l'âge de 8 ans, elle fait sa première apparition cinématographique dans un court métrage de Woody Allen, Œdipus Wrecks.
Son premier rôle majeur lui est confié en 1994. Alors à peine âgée de 12 ans, elle prête ses traits à la jeune Claudia, fille par procuration de deux vampires interprétés par les superstars Tom Cruise et Brad Pitt, dans Entretien avec un vampire.
Si le film reçoit des critiques mitigés, la performance de Kirsten Dunst est universellement acclamée, lui valant un MTV Movie Award du meilleur espoir féminin, un Saturn Award de la meilleure jeune actrice, et sa première nomination aux Golden Globe Awards. Le film contient notamment une scène dans laquelle Kirsten reçoit un premier baiser de Brad Pitt, son aîné de 18 ans.
La même année, elle interprète Amy, la benjamine des Quatre Filles du Docteur March, aux côtés de Susan Sarandon, Winona Ryder et Claire Danes.
En 1995, elle joue le rôle de Judy Shepherd dans le blockbuster fantastique Jumanji, qui lui vaut d'être nommée l'une des 50 personnes les plus belles par le magazine People (qui la distinguera une nouvelle fois en 2002).
L'année suivante, elle incarne Charlie Chiemingo, une victime de prostitution infantile, dans six épisodes de la troisième saison de la série télévisée Urgences.
En 1997, elle prête sa voix à la jeune Anastasia Romanov, pour le film d'animation des studios Dreamworks Anastasia, puis l'année suivante pour la version anglaise de Kiki la petite sorcière.
En 1998, elle joue de nouveau une jeune adolescente aux côtés de Gregory Smith dans Small Soldiers de Joe Dante.
En 1999, ne souhaitant pas apparaître dans une scène à caractère sexuel, ou avoir à embrasser Kevin Spacey, acteur principal du film, elle refuse le rôle de Angela dans American Beauty.
Elle justifiera plus tard son choix : « Quand j'ai lu le script, j'avais 15 ans et ne pense pas avoir eu la maturité pour le comprendre complètement ».
Cette année, on la retrouve donc dans le rôle d'une autre adolescente déboussolée, dans Virgin Suicides, le premier long-métrage de Sofia Coppola, présenté en projection spéciale au {{43e}} Festival du film de San Francisco en 2000. Le film reçoit des critiques très favorables, qui louent la performance de la jeune actrice. Peter Stack du San Francisco Chronicle la décrit ainsi comme « un équilibre ravissant d'innocence et de débauche ».
L'année suivante, elle participe à deux projets plus commerciaux : elle apparaît dans The Crow 3: Salvation de Bharat Nalluri, puis interprète la capitaine d'une équipe de cheerleaders dans American Girls.
Le film devient culte, et donnera lieu à plusieurs suites sorties directement en vidéo.
En 2001, elle est à l'affiche du teen movie, Allison Forever et dans deux autres films tout aussi mineurs : Un parfum de meurtre et Crazy/Beautiful.
En 2002, à l'âge de 20 ans, elle est choisie pour le rôle qui lui vaut une célébrité internationale : celui de Mary Jane Watson, l'amie et objet de désir de Peter Parker, l'alter-ego du super-héros Spider-Man, interprété par Tobey Maguire. Le film, réalisé par Sam Raimi, est un succès tant commercial que critique.
Avant de reprendre son rôle pour la suite, elle tourne avec des cinéastes reconnus, qui lui permettent d'évoluer aux côtés de stars confirmées : Le Sourire de Mona Lisa, porté par Julia Roberts et Eternal Sunshine of the Spotless Mind, un film de science-fiction réalisé par Michel Gondry, mené par Jim Carrey et Kate Winslet, et acclamé mondialement par la critique.
En 2004, Spider-Man 2 s'impose comme le second plus gros succès commercial de l'année sur le territoire nord-américain. Il est aussi largement salué par la critique.
La même année, elle partage l'affiche de deux comédies romantiques : La Plus Belle Victoire avec Paul Bettany et Rencontres à Elizabethtown de Cameron Crowe, avec Orlando Bloom. Les films sont moyennement reçus par la critique, mais confirment son statut de star de cinéma.
En 2006, la réalisatrice Sofia Coppola lui confie donc le rôle-titre de Marie Antoinette, présenté en projection spéciale au Festival de Cannes 2006. Après avoir été hué par le public, le film obtient des critiques très mitigées : si la mise en scène est généralement saluée, la superficialité du scénario et l'écriture des personnages sont souvent décriés.
En 2007, le troisième volet de Spider-Man est nettement moins bien reçu par la critique que les deux premiers, mais constitue le plus gros succès commercial de la franchise, et pour l'actrice.
Ayant initialement signé pour trois films, elle se déclare être ouverte à l'idée de poursuivre l'aventure, mais seulement avec Sam Raimi et Tobey Maguire. Cependant, en janvier 2010, Sony annonce le reboot de la franchise, avec une toute nouvelle distribution, et un nouveau réalisateur {{,}}.
Les années suivantes, elle enchaîne deux films mineurs : en 2008, la comédie Un Anglais à New York, portée par Simon Pegg, et échec critique et commercial, puis en 2010 un thriller avec Ryan Gosling, All Good Things, sorti directement en vidéo.
Melancholia]].
L'année 2011 lui permet de revenir sur le devant de la scène : elle devient d'abord l'égérie de Bulgari pour le parfum Mon Jasmin Noir, puis revient à Cannes cette fois en vedette du nouvel opus d'un favori de la croisette, Lars von Trier.
Pour son rôle de Justine dans le drame psychologique noir Melancholia, elle décroche le Prix d'interprétation féminine de ce {{64e}} festival de Cannes . De retour aux États-Unis, elle est nominée pour une multitude d'autres prix, et en remporte beaucoup. Le film est, à ce jour, le plus grand succès critique de sa carrière .
En 2012, elle gravit de nouveau les marches lors du {{65e}} édition du Festival de Cannes pour venir défendre le film de Walter Salles, Sur la route, adapté du roman éponyme de Jack Kerouac. Le film est tièdement accueilli , et échoue au box-office.
La même année, elle renoue avec des projets plus modestes, qui peinent à convaincre la critique : elle mène la comédie potache Bachelorette, entourée de Lizzy Caplan et Isla Fisher, et partage l'affiche de la romance de science-fiction Upside Down avec Jim Sturgess. Si le premier s'avère rentable, grâce à une diffusion en exclusivité en vidéo à la demande, le second est un échec commercial.
En 2013, elle se cantonne à de brèves apparitions : dans son propre rôle pour le cinquième film de Sofia Coppola, The Bling Ring, et un discret caméo dans la comédie Légendes Vivantes.
En 2014, elle joue l'épouse d'un riche arnaqueur interprété par Viggo Mortensen, courtisée par un mystérieux guide incarné par Oscar Isaac, dans le premier film de Hossein Amini, intitulé The Two Faces of January. Ce classieux film d'époque influencé par Alfred Hitchcock est apprécié par la critique , qui regrette néanmoins son personnage féminin peu fouillé . Le film est un échec commercial.
En 2015, elle est attendue à l'affiche du nouveau film du prestigieux réalisateur Jeff Nichols, intitulé Midnight Special, un film de science-fiction porté par Michael Shannon et le prometteur jeune acteur Adam Driver.
La même année, elle intègre la distribution principale de la seconde saison de l'acclamée série télévisée anthologique Fargo, adaptée du film éponyme des frères Joel et Ethan Coen.
Kirsten a commencé à chanter en 2001 dans le film Get Over It.
Dans Spider-Man 3, elle chante deux chansons en tant que Mary Jane Watson : l'une lors d'une performance à Broadway, l'autre en tant que serveuse dans un bar à jazz. Elle révélera plus tard qu'elle avait enregistré les chansons en studio, avant de les jouer en play-back.
Dans une interview à The Advertiser, Kirsten a expliqué qu'elle ne comptait pas suivre les pas d'acteurs comme Russell Crowe ou Toni Collette et sortir un album : « Certainement pas. Aucune chance. Ça marchait quand Barbra Streisand le faisait, mais de nos jours, je trouve ça plutôt douteux. Ça passe mieux quand c'est un chanteur qui passe au cinéma ».
Elle a tourné dans Turning Japanese, une reprise de The Vapors, la princesse Majokko Akihabara. Le clip a été présenté à l'occasion de l'expo Pop Life à la galerie Tate de Londres d'octobre 2009 à janvier 2010.
A la première new-yorkaise de Spider-Man 3, en avril 2007.
Aux élections présidentielles américaines de 2004, elle soutenait le candidat démocrate John Kerry, puis en 2008 Barack Obama pour lequel elle dirige et commente Why Tuesday (Pourquoi mardi), un documentaire visant à pousser les Américains à aller voter.
Elle a fondé avec sa mère une société de production, la Wooden Spoon Productions, et vit actuellement à Toluca Lake en Californie, en compagnie de sa mère et de son frère. Elle possède un chien (Beauty) et trois chats (Felix, Zorro et Cat).
En 2008, elle a fait une cure dans un établissement spécialisé pour soigner une dépression.
En 2011, elle obtient la nationalité allemande.
Elle a fréquenté les acteurs Ben Foster et Jake Gyllenhaal, le batteur Fabrizio Moretti du groupe de rock The Strokes, le musicien Johnny Borrell du groupe Razorlight, et Jason Boesel. Depuis 2011, elle est en couple avec l'acteur Garrett Hedlund, son partenaire dans le film Sur la route.