Christopher Reuel Tolkien est le troisième fils et avant-dernier des quatre enfants de {{nobr}} et de sa femme Edith, et le frère cadet de John et de Michael et le frère aîné de Priscilla. Il naît le 21 novembre 1924 à Leeds en Angleterre, alors que son père est lecteur à l'université de Leeds. Après la nomination de J.R.R. Tolkien à la chaire d'anglo-saxon d'Oxford, toute la famille déménage à Oxford. Christopher est formé à la {{lang}} à Oxford, puis à la {{lang}}. En juillet 1943, il entre dans la Royal Air Force où il devient pilote. Il retourne terminer ses études à l'université d'Oxford après la guerre, et enseigne ensuite le vieil anglais et l'anglais moderne.
Il baigne dès son enfance dans l'univers de la Terre du Milieu que son père faisait partager à ses enfants : {{citation}}. Il fait partie de ceux qui écoutent avec une oreille critique les travaux de son père ; d'abord, quand il est enfant avec l'histoire Le Hobbit, puis, quand il est adolescent et jeune adulte, avec Le Seigneur des anneaux pendant les quinze années de son élaboration ; il en lit les chapitres aux réunions des Inklings après la fin de la Seconde Guerre mondiale. Il a la tâche d'interpréter les cartes de la Terre du Milieu de son père qui se contredisent parfois afin de produire celles utilisées dans les livres. Il redessine la carte principale à la fin des années 1970 afin de modifier le lettrage et corriger quelques erreurs et omissions.
Plus tard, il marche dans les pas de son père et devient maître de conférence ({{lang}}) en vieil et moyen anglais et en vieux norrois durant les années 1950 et au début des années 1960. Il est élu {{lang}} du {{lang}} d'Oxford en 1963, mais abandonne cette charge en 1975 pour se consacrer totalement à l'héritage littéraire de son père, mort deux ans plus tôt.
Christopher est l'exécuteur testamentaire de son père et le directeur général du Tolkien Estate, l'entreprise fondée en 1996 qui distribue les droits issus du copyright aux héritiers, à savoir lui, sa sœur Priscilla, les six petits-enfants et les onze arrière-petits-enfants de J. R. R. Tolkien. Il travaille à l'édition de l’œuvre de son père depuis la campagne du sud de la France.
En 2001 il se fait remarquer en exprimant des doutes quant à la viabilité des films de Peter Jackson : selon lui, l'interprétation filmique ne saurait s'imprégner de l'essence du travail littéraire. Il précise qu'il ne s'agit ici que de son avis.
Christopher Tolkien vit depuis 1975 en France avec sa femme, Baillie Tolkien (née Klass), qui a édité les Lettres du Père Noël de {{nobr}} pour une publication posthume. Christopher et Baillie ont deux enfants : Adam Reuel Tolkien et Rachel Clare Reuel Tolkien. Christopher a également un fils d'un premier mariage, avec une sculptrice anglaise Faith Tolkien: Simon Mario Reuel Tolkien qui est avocat ({{lang}}) et romancier.