John Crowley fit ses études à l'Université de l'Indiana et poursuivit une carrière parallèle d'assistant documentaliste pour le cinéma.
Son premier roman, L'Abîme (The Deep, 1975), mêlait déjà SF et fantasy. Il se fit ensuite connaître par ses romans de science-fiction L'Animal découronné (Beasts, 1976) et L'Été-machine (Engine Summer, 1979). Mais c'est son roman de fantasy Le Parlement des fées (Little, Big, 1981), qui lui octroya la célébrité en obtenant le prix World Fantasy du meilleur roman. Un de ses admirateurs, le professeur Harold Bloom, invita John Crowley à l'Université de l'Indiana pour donner un cours sur la littérature utopique.
Un recueil de nouvelles est paru en français : La Grande Œuvre du temps (Great Work of Time, 1989). Il a depuis publié la tétralogie Ægypt, le roman d'espionnage The Translator et un roman uchronique sur Lord Byron.