Fille du réalisateur et scénariste Pascal Bonitzer et de la réalisatrice Sophie Fillières (et nièce de l'actrice Hélène Fillières), Agathe Judith Doris Bonitzer a été placée devant la caméra très jeune et compte de nombreux films à son actif. Elle décide vers 12-13 ans de devenir actrice et suit durant deux ans des cours de théâtre au Conservatoire Érik-Satie du {{7e}} arrondissement de Paris (auprès de Daniel Berlioux) et fait des études de lettres modernes.
Elle fait ses premiers pas au cinéma enfant, en 1996, dans Trois vies et une seule mort de Raoul Ruiz. Après avoir été la fille de Daniel Auteuil, Jean-Pierre Bacri ou encore d'Édouard Baer au cinéma, c'est son père qui lui offre son premier rôle important en 2008 dans Le Grand Alibi. Christophe Honoré la remarque alors, et l'engage pour donner la réplique à Louis Garrel dans La Belle Personne, une adaptation moderne de La Princesse de Clèves, rôle qui la révèle au grand public.
En 2009, elle se voit offrir le second rôle dUn chat un chat où une jeune lycéenne désire à tout prix rentrer dans la vie d'une écrivaine en mal d'inspiration interprétée par Chiara Mastroianni. La même année Jacques Doillon la choisit pour interpréter l'amante de Pascal Greggory, dans Le Mariage à trois, un huis-clos tchekhovien avec Louis Garrel et Julie Depardieu. Pour Une bouteille à la mer de Thierry Binisti, elle apprend des bases d'hébreu auprès de Valérie Zenatti, l'auteur du livre adapté{{,}}.
En 2013 elle apparait dans la vidéo promotionnelle de la collection automne-hiver 2013-2014 de Léa Peckre : « Flowers are born in shadows ».